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Los días de Kojou Akatsuki como un estudiante de secundaria ordinario en el Distrito Demoníaco de la Isla Itogami llegan a un abrupto final tras un encuentro fatal que le otorga las notables habilidades de un vampiro. No pasa mucho tiempo antes de que se vea en el centro de atención cuando se descubre que es el cuarto primogénito, un vampiro inmensamente poderoso que la mayoría considera meramente una leyenda. Temiendo el potencial destructivo de Kojou, la Organización del Rey León envía a una aprendiz de espada chamán, Yukina Himeragi, para monitorear al chico y, si se convierte en una amenaza, eliminarlo, considerándolo el vampiro más poderoso del mundo. Obligados a unirse por las circunstancias, ambos forman una alianza poco probable mientras Kojou acepta sus habilidades y luchan para proteger la ciudad de diversas fuerzas caóticas emergentes.