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En el mundo de Prester, el vuelo es el modo de transporte dominante, posible gracias a la Claudia Fluid: una forma liquida de los cristales que se producen en el planeta. Una organización conocida únicamente como "la Guild" tiene autoridad absoluta sobre los cielos, con un monopolio en los motores que utilizan este fluido. Además, a medida que desastres ecológicos desestabilizan los países beligerantes de Anatoray y Disith, la Guild también actúa como árbitro en las disputas entre ambos. En medio del conflicto se encuentran los Mensajeros del Cielo, que pilotan pequeñas naves de dos personas que vuelan libremente por el cielo. Last Exile sigue las aventuras de dos adolescentes que sueñan con superar a sus padres: Claus Valca, hijo de un famoso piloto de naves, y Lavie Head, la mejor amiga y navegante de Claus. Su trabajo como mensajeros implica atravesar una corriente de aire llamada el Gran Flujo, que separa a las naciones hostiles y que incluso las aeronaves convencionales tienen dificultades para sobrevivir. Sin embargo, cuando aceptan una entrega de alta prioridad para llevar a una niña huérfana llamada Alvis Hamilton al acorazado Silvana, se ven arrastrados a un conflicto mucho mayor que los enfrenta a la poderosa Guild.